Le bâtiment du théâtre municipal a été construit entre 1942 et 1945, à la fois comme maison de représentation de la ville et comme école populaire catholique romaine. Le nouveau bâtiment, de style néoclassique italien, a été conçu par les architectes Ferdinand Čapka et František Eduard Bednárik. Le bâtiment a finalement été construit selon le projet de l'architecte Otto Reichner. Depuis 1950, le Théâtre régional de Žilina y est installé. Le théâtre professionnel de Žilina a été créé le 1er janvier 1992, lorsque la ville de Žilina a créé le théâtre municipal. Le bâtiment du théâtre actuel a été construit sur le site de l'ancienne école de l'église de la ville, qui se trouvait là depuis le XIVe siècle.